Pittsfordipterus es considerado un género basal dentro de Adelophthalmidae, es decir, una forma primitiva que conserva características que se perdieron o modificaron en los adeloftálmidos más derivados. Entre los rasgos que lo distinguen destacan la especialización de su opérculo genital —una placa que contiene la abertura genital— y la presencia de ojos largos y estrechos situados lejos del margen del caparazón. Estas características lo sitúan como el pariente más cercano de Bassipterus, formando juntos un pequeño clado basal dentro de la familia. Con una longitud estimada de apenas 6 centímetros, Pittsfordipterus se encuentra entre los euriptéridos más pequeños conocidos, lo que contrasta fuertemente con otros miembros del grupo, algunos de los cuales alcanzaban tamaños mucho mayores.

El caparazón de Pittsfordipterus era relativamente ancho, con ojos alargados y estrechos ubicados en una posición intramarginal, es decir, alejados del borde del escudo cefálico. En el paratipo, el caparazón mide 18 mm de ancho y 13 mm de largo. La ornamentación del caparazón incluye cinco líneas paralelas en el margen anterior, mientras que en la parte posterior aparecen pequeños tubérculos distribuidos de manera irregular. El margen posterior presenta una franja de escamas triangulares finas. Los tergitos, que forman la parte dorsal de los segmentos corporales, muestran también de tres a cuatro líneas paralelas en su margen posterior, seguidas de cinco líneas que terminan en escamas separadas y de forma lunada. Esta combinación de ornamentación lineal y escamas imbricadas es uno de los rasgos diagnósticos del género.

La estructura del opérculo genital es la característica más distintiva de Pittsfordipterus y la razón principal por la que fue separado de otros géneros. El opérculo presenta dos aletas operculares laterales y un apéndice genital del tipo A, que se interpreta como perteneciente a una hembra. Este apéndice es notablemente largo, extendiéndose más allá de la segunda placa abdominal, y está dividido en dos articulaciones. La primera articulación es hastática, con lóbulos salientes y ornamentación de finas escamas, mientras que la segunda es tubular, sin ornamentación, más estrecha y corta. El extremo distal se ensancha y presenta dos salientes laterales afilados, lo que da al apéndice una terminación en tres espinas similar a la observada en géneros como Slimonia y Adelophthalmus. El paleontólogo Erik N. Kjellesvig-Waering predijo que el opérculo genital sería un rasgo de gran importancia filogenética, y Pittsfordipterus es uno de los mejores ejemplos de ello.

Los dos ejemplares conocidos de Pittsfordipterus —el holotipo y el paratipo, catalogados como NYSM 10102 y NYSM 10103 en el Museo Estatal de Nueva York— han permitido reconstruir con precisión su anatomía. La historia taxonómica del género es compleja. En 1921, Rudolf Ruedemann describió la especie Hughmilleria phelpsae basándose en material de la Formación Vernon. Ruedemann observó diferencias claras entre esta especie y H. socialis, como un caparazón más ancho y corto, ojos más alejados del margen y diferencias en el apéndice genital. También comparó la especie con H. shawangunk, señalando similitudes en el tamaño del caparazón y la ornamentación lineal, aunque la ornamentación ventral difería. Ruedemann sugirió que H. phelpsae podría ser un descendiente tardío de H. shawangunk.

En 1961, Kjellesvig-Waering propuso reclasificar H. phelpsae dentro del nuevo género Parahughmilleria. Tres años después, decidió asignarla al subgénero Nanahughmilleria. Finalmente, en 1966, Kjellesvig-Waering y Kenneth E. Caster reconocieron que la especie era lo suficientemente distinta como para justificar un género propio y erigieron Pittsfordipterus basándose en la morfología única de su apéndice genital. El nombre combina la localidad tipo con el término griego πτερόν (pteron), “ala”, en referencia a la forma del apéndice.

Pittsfordipterus se clasifica dentro de Adelophthalmidae, el único clado de la superfamilia Adelophthalmoidea. Aunque en 2004 O. Erik Tetlie propuso la familia Nanahughmilleridae para agrupar a los adelophthalmoideos sin espátulas genitales o con espátulas reducidas, esta clasificación no ha sido ampliamente adoptada. En su lugar, la mayoría de los estudios modernos mantienen a Pittsfordipterus dentro de Adelophthalmidae. Los análisis filogenéticos apoyan un clado derivado formado por Nanahughmilleria, Parahughmilleria y Adelophthalmus, mientras que Pittsfordipterus y Bassipterus forman un grupo basal sustentado por dos sinapomorfías: ojos largos y estrechos y una compleja terminación del apéndice genital.

Los fósiles de Pittsfordipterus proceden de depósitos silúricos del Ludlow tardío (Ludfordiano) en la Formación Vernon de Nueva York. Esta formación contiene una fauna diversa que incluye otros euriptéridos como Eurypterus pittsfordensis y Mixopterus multispinosus, así como filocáridos, leperdítidos y cefalópodos. La litología del lugar consiste en pizarras oscuras con abundantes placas de yeso y dolomita, alcanzando un espesor de más de 300 metros. También aparecen esquistos verdes y, en raras ocasiones, esquistos rojos. Todo indica que Pittsfordipterus habitaba un entorno lagunar, posiblemente salobre, característico de los ambientes marginales del Silúrico tardío.

Pittsfordipterus, con su combinación de rasgos primitivos y derivados, su diminuto tamaño, su compleja estructura genital y su rareza en el registro fósil, representa uno de los euriptéridos más singulares y enigmáticos del Silúrico. Su estudio continúa siendo fundamental para comprender la evolución temprana de Adelophthalmidae y la diversidad morfológica de los euriptéridos nadadores.