La especie tipo, H. socialis, es también la especie tipo de la familia Hughmilleriidae, un grupo de euriptéridos perteneciente a la superfamilia Pterygotioidea. Esta superfamilia se caracteriza por cuerpos aerodinámicos, quelíceros agrandados de tamaño medio y la presencia de espinas pareadas en los apéndices locomotores. Aunque Hughmilleria es un género relativamente pequeño —el mayor ejemplar conocido alcanza unos 20 centímetros de longitud— comparte varios rasgos con los pterigótidos más derivados, como Slimonia acuminata, que podía medir hasta un metro, o Pterygotus grandidentatus, que alcanzaba 1,75 metros. A pesar de su tamaño reducido, Hughmilleria presenta una combinación de características primitivas y derivadas que lo convierten en el miembro más basal conocido de Pterygotioidea.

El telson de Hughmilleria, lanceolado y estiliforme, recuerda claramente al de Eurypterus, lo que indica que el género conserva rasgos ancestrales dentro del grupo. Los ojos compuestos marginales, los quelíceros relativamente grandes y el metastoma cordado —una placa abdominal en forma de corazón— muestran similitudes con Pterygotus, lo que sugiere una relación evolutiva estrecha. El caparazón era parabólico o subcuadrado, con ojos ovalados situados en el margen. Los quelíceros podían extenderse más allá del borde del caparazón, y los apéndices II–V eran espiníferos, es decir, presentaban espinas pareadas en cada podómero. Aunque compartía varios rasgos con los pterigótidos más avanzados, Hughmilleria carecía del telson expandido y aplanado que estos utilizaban como timón para nadar, lo que indica que su estilo de vida no dependía de maniobras rápidas en aguas abiertas.

Hughmilleria se distingue de otros miembros de Pterygotioidea por su cuerpo más aerodinámico, su prosoma subcuadrado, sus quelíceros de tamaño medio, su pequeño tamaño total y una serie de características que comparte con Eurypterus, lo que refuerza su posición basal dentro de la superfamilia. El género fue erigido por Clifton J. Sarle en 1903 para contener la especie H. socialis, descubierta en el Miembro Pittsford Shale de la Formación Vernon, Nueva York. Esta especie es extremadamente abundante en la zona, con unos 450 ejemplares registrados, lo que la convierte en uno de los euriptéridos mejor representados del Silúrico estadounidense. El nombre genérico deriva de Hugh Miller, quien encontró fósiles de euriptéridos en Escocia y contribuyó significativamente al conocimiento de estos artrópodos. Una variedad denominada Hughmilleria socialis var. robusta fue descrita posteriormente, pero hoy se considera sinónima de H. socialis.

En 1907 se descubrió una segunda especie, H. shawangunk, en la arenisca de Shawangunk en Otisville. Esta especie, más pequeña que H. socialis, vivió entre las épocas de Llandovery y Ludlow. Los ejemplares más grandes alcanzaban unos 12 centímetros de longitud y se diferenciaban de la especie tipo por un caparazón más ancho y ojos compuestos más grandes y prominentes, además de otras diferencias morfológicas.

La historia taxonómica de Hughmilleria es compleja. En 1912, Clarke y Ruedemann crearon la familia Pterygotidae para agrupar géneros como Pterygotus, Slimonia, Hastimima y Hughmilleria. Sin embargo, en 1951, Erik N. Kjellesvig-Waering reorganizó la familia, trasladando Hastimima, Hughmilleria, Grossopterus y Slimonia a una nueva familia, Hughmilleriidae, dejando a Pterygotus como único miembro de Pterygotidae. En 1961, Kjellesvig-Waering dividió Hughmilleria en dos subgéneros: Hughmilleria (Hughmilleria) y Hughmilleria (Nanahughmilleria), aunque este último sería posteriormente elevado a la categoría de género independiente.

En 2007 se describió una tercera especie, H. wangi, a partir de un espécimen casi completo encontrado en la Formación Xiaoxiyu de Hunan, China. Esta especie vivió durante la era Telychian del Silúrico, lo que la convierte en el euriptérido más antiguo descubierto en China. H. wangi se diferencia de las especies norteamericanas por la presencia de epímeros en todo el postabdomen y por un caparazón ligeramente más ancho. Con solo 6 centímetros de longitud, es la especie más pequeña conocida de Hughmilleria y de toda la superfamilia Pterygotioidea.

Existe también el caso problemático de H. lanceolata, descrita originalmente por John William Salter como parte del género Himantopterus, hoy considerado un nombre inválido. Esta especie, de cuerpo alargado y telson lanceolado, ha sido relacionada tanto con Hughmilleria como con Nanahughmilleria, aunque estudios recientes sugieren que podría estar más cerca de Eurypteroidea. La ausencia de ojos en todos los ejemplares dificulta su clasificación definitiva.

Hughmilleria está firmemente clasificada dentro de Hughmilleriidae, una familia basal dentro de Pterygotioidea. Comparte con Herefordopterus un caparazón subtriangular y un telson ancho, así como apéndices genitales similares, aunque estos últimos se asemejan más a los de Slimonia por su división en tres segmentos, en contraste con la morfología indivisa de los pterigótidos. Sin embargo, Hughmilleria y Herefordopterus se diferencian de los pterigótidos y de Slimonia por la presencia de espinas pareadas en los apéndices locomotores. Además, Hughmilleria posee entre 18 y 20 dientes gnatobásicos en el apéndice VI, mientras que Herefordopterus y los pterigótidos solo tienen entre 12 y 13, lo que refuerza su posición basal dentro de la superfamilia.

Según Sarle, Hughmilleria era muy similar a Eurypterus y podría confundirse con una especie de este género si no fuera por la posición marginal de los ojos y los quelíceros relativamente grandes. Sin embargo, por su metasoma cordado, la posición de los ojos, los apéndices preorales más largos, las patas natatorias menos desarrolladas y la morfología del opérculo, Hughmilleria se asemeja más a Pterygotus.

Los fósiles de Hughmilleria se encuentran en yacimientos silúricos de las épocas de Llandovery y Ludlow. Junto con sus parientes cercanos, Hughmilleria dominaba las comunidades de agua salobre y dulce, mientras que géneros como Pterygotus y Eurypterus dominaban los ambientes marinos. En el Miembro Pittsford Shale, donde se han encontrado numerosos ejemplares de H. socialis, también aparecen otros euriptéridos como Mixopterus multispinosus, Erettoperus osiliensis, Eurypterus pittsfordensis y Carcinosoma spiniferus, además de crustáceos como Ceratiocaris y ostrácodos como Leperditia. La litología de la formación —fangolita friable y calcárea, dolomita arcillosa y sedimentos típicos de ambientes marginales— sugiere que Hughmilleria vivía en aguas muy poco profundas, probablemente salobres, en un entorno de transición entre ambientes marinos y continentales.

Hughmilleria, con su mezcla de rasgos primitivos y derivados, su posición basal dentro de Pterygotioidea y su amplia representación en los yacimientos silúricos, constituye una pieza clave para comprender la evolución temprana de los escorpiones marinos y la diversificación de los grandes depredadores artrópodos del Paleozoico.